Los humanos y los demonios son dos caras de la misma moneda, al igual que Assiah y Gehenna, sus respectivos mundos. La única forma de viajar entre reinos es mediante la posesión, como en las historias de fantasmas. Sin embargo, Satanás, el gobernante de la Gehena, no puede encontrar un anfitrión adecuado para poseerlo y, por lo tanto, permanece prisionero en su mundo. En un intento desesperado por conquistar Assiah, envía a su hijo, con la intención de que eventualmente se convierta en un recipiente capaz de ser poseído por el rey demonio.
Ao no Exorcist sigue a Rin Okumura, quien parece ser un adolescente común y corriente, algo problemático, hasta que un día es emboscado por demonios. Su mundo se pone patas arriba cuando descubre que, de hecho, es el mismo hijo de Satanás y que su padre demonio desea que regrese para poder conquistar Assiah juntos. Al no querer unirse al rey de Gehenna, Rin decide comenzar a entrenar para convertirse en exorcista y poder luchar para defender a Assiah junto a su hermano Yukio.